Páginas

viernes, 13 de noviembre de 2015

Carne roja y cáncer. ¿Qué hay de cierto en la gran noticia del año? (1ª parte)

"Si los científicos siguen publicando los resultados de sus estudios en los periódicos,
vamos a quedarnos sin nada para comer"
Jeff Leach

A finales del mes de octubre la Agencia Internacional para la investigación sobre el Cáncer (IARC) de la Organización Mundial de la Salud (OMS, WHO) hacía público un informe sobre sus investigaciones donde se ponía de manifiesto la posible relación entre el consumo de carne roja y el incremento del riesgo de padecer cáncer. Desde entonces, y motivados por el creciente aluvión de noticias en prensa del último mes, numerosos blogs y webs han publicando entradas al respecto de esta noticia, comentando los fundamentos de estas investigaciones e intentando ampliar el mensaje, pasando del alarmismo y la simplificación a un contenido más amplio y explicativo.

Se trata de un tema complejo y llegar a un entendimiento completo del mismo no está exento de dificultades. Para intentar arrojar algo de luz sobre la gran noticia de este año os propongo hacer una amplia revisión sobre la evidencia científica disponible acerca de de los posibles mecanismos promotores de cáncer, los estudios que analizan la relación entre la ingesta de carne y distintos tipos de tumores  y las posibles estrategias nutricionales que mitigarían los efectos perjudiciales del consumo de carne.

La entrada era originalmente demasiado larga, motivo por el cual he decidido dividirla en tres partes, que puedes consultar siguiendo estos enlaces:

Conceptos generales

- Diferencia entre carne roja y carne blanca 

Empecemos nuestra particular revisión sobre la carne por el principio. Uno de los conceptos más básicos que debemos dominar es la diferencia entre carne roja y carne blanca, no desde un punto de vista gastronómico sino a efectos prácticos tal y como hacen los estudios científicos.

Consideramos carne roja el tejido muscular de los mamíferos una vez limpio y despojado de restos viscerales. La pieza de carne puede contener la grasa naturalmente presente alrededor del músculo y/o infiltrando el mismo así como porciones de tendones, fascia (el tejido fibroso que recubre el músculo) y vasos sanguíneos. En crudo, la carne roja posee característicamente este color, aunque las partes de algunos animales pueden adquirir un tono rosado como es el caso de las chuletas o los lomos del cerdo, motivo por el cual se puede generar confusión y en algunas ocasiones se califica erróneamente al cerdo como carne blanca. El motivo de este color reside en la presencia de hemoglobina y mioglobina (proteínas transportadoras de oxígeno y que contienen hierro), que están en mayor concentración en los tejidos de estos animales. Remarco de nuevo, para evitar confusiones, que este grupo incluye todas las piezas y cortes del cerdo, a pesar de que existen campañas publicitarias que la califican como blanca.

Por contraposición, consideramos carne blanca todo aquel tejido carnoso de animales que no cumple criterios de carne roja. Por tanto, en este apartado (y siempre de acuerdo a una clasificación para estudios científicos o políticas alimentarias) incluimos la carne de aves y pescados blancos y azules, a pesar de sus muy distintas propiedades. Todos los tejidos de los animales incluidos en este apartado poseen una menor concentración de hemoglobina, lo que explica su coloración desde rosada (en el pollo) hasta completamente blanca (en algunos pescados). Para evitar posibles dudas debemos especificar que este grupo incluye las carnes de conejo, oca y ganso entre otros a pesar de que por su coloración se puede creer erróneamente que son carnes rojas.

Los productos cárnicos (sin contar el pescado) tanto blancos como rojos poseen interesantes y beneficiosas propiedades. Son ricos en proteínas de alto valor biológico, poseen abundantes cantidades de vitaminas del complejo B, D, y minerales, si bien las carnes rojas son más ricas en hierro, zinc y vitamina B12. Contienen además grasas saturadas y monoinsaturadas con una pequeña cantidad de grasas poliinsaturadas, cuyas características variarán en función del método de crianza y alimentación del animal (lo cual comentaremos ampliamente más adelante).

- Carne procesada, un incierto "cajón desastre"

El término carne procesada, reproduciendo literalmente la definición incluida en el informe de la IARC, "hace referencia a la carne que ha sido transformada mediante salazón, curado, fermentación, ahumado u otros procesos para potenciar el sabor o mejorar la conservación. La mayoría de carnes procesadas contienen cerdo o ternera pero pueden contener también otras carnes rojas, aves de corral, casquería o sub-productos cárnicos como la sangre. Ejemplos de carne procesada incluyen los perritos calientes (salchichas de Frankfurt), jamón, salchichas, corned beef (carne salada), y biltong o jerky (carne desecada) así como carne enlatada, preparaciones con base cárnica y salsas".


Ante tan larga definición salta a la vista lo grande y heterogéneo que es el grupo de carnes procesadas, los múltiples orígenes y procesos a los que han sido sometidos estos productos y el amplio espectro de calidades que podemos encontrar. Aunque no existe ningún motivo dentro de la lógica por el cual un jamón ibérico o un embutido hecho con carne de animales de pasto pueda ser comparado con una salchicha de Frankfurt o una salsa cárnica cargada de aditivos, no disponemos de una evidencia clara en estudios científicos que permita demostrarlo de modo que no sabemos hasta qué punto podrían existir diferencias en los efectos de ambos tipos de alimentos.


Cualquier salsa cárnica entra dentro del apartado de carnes procesadas

Una limitación a la hora de comparar algunos estudios es en qué categoría caen ciertos productos, como las salchichas o las hamburguesas que, si bien son claramente productos cárnicos procesados han sido incluidos en algunos estudios como carnes rojas naturales. Otros estudios sencillamente no separan a consumidores de carnes rojas naturales y consumidores de derivados cárnicos. Por tanto, no solo es importante definir qué se considera carne procesada, también lo es delimitar qué productos han sido considerados dentro de esta categoría en cada uno de los estudios y ver si estamos en condiciones de comparar.

- Una perspectiva histórica del binomio "carne - cáncer"

Uno de los mayores errores que hemos visto estas últimas semanas acerca del tema de la carne y el cáncer es que muchos han considerado esta noticia como algo novedoso y rompedor que marcaría un antes y un después en la alimentación de millones de personas. Nada más lejos de la realidad, el "miedo a la carne" viene de lejos. Ya en 1975 una revisión sobre la prevlencia de cáncer en diversos países y los factores que podían contribuir a su creciente incidencia y mortalidad señalaba fuertes correlaciones entre hábitos dietéticos y ciertos tipos de cáncer, destacando especialmente la relación entre la carne y el cáncer de colon, y entre la grasa y los cánceres de mama y útero.

Volvemos de nuevo a mirar a las décadas de los 60 y 70, y una vez más nos situamos en Estados Unidos, cuna de las primeras guías de recomendaciones nutricionales. Parte de esta historia (la que se refiere a los cereales) ya la conocemos, pero debemos recordar que el papel preponderante de estos como elemento básico en la alimentación humana fue de la mano con un descenso en la popularidad de otros alimentos mucho más consumidos, como las carnes o los huevos. Para asegurar el protagonismo de los cereales y sus derivados en la alimentación era necesario demonizar ciertos alimentos de consumo habitual, para lo cual se plantearon hipótesis por todos conocidas como  la relación entre el colesterol y las enfermedades cardiovasculares o la ingesta de proteínas y el cáncer. El ser humano gusta de las simplificaciones y los dualismos antagónicos por eso nociones como "alimentos buenos y alimentos malos" tienen tan buena acogida en el público general y, ante un tema tan complejo como el cáncer, ofrecer una explicación simple y unifactorial (lo que yo vengo llamando el binomio "carne - cáncer") parece lógico y fácil de entender.

Famosa portada de la revista Times (marzo 1984), reflejando el supuesto peligro del bacon

Por desgracia a día de hoy la incidencia de las enfermedades tumorales continua creciendo a pesar de que las recomendaciones nutricionales marginan cada vez más el consumo de carne mientras la población continúa abusando de la comida procesada rica en azúcares simples y derivados cárnicos de dudosa calidad, un escenario a mi parece demasiado complejo como para afirmar simple y llanamente que la carne provoca cáncer.

Limitaciones de la epidemiología a tener en cuenta


- Hábitos de vida como factores de confusión en el estudio del cáncer

Si hay un mensajes que he repetido hasta la saciedad durante este año, y que bien podría ser el mantra de este blog, es que los estudios observacionales no nos van a permitir (salvo contadas excepciones) establecer relaciones de causalidad plena, y que una de las principales limitaciones que presentan es la interferencia de variables confusoras que podrían atenuar o agravar los efectos de la variable protagonista que se quiere medir.

Si ya comentábamos que el consumo de cereales integrales se correlacionaba positivamente con el desarrollo de hábitos de vida más saludables, en el tema de la carne roja y, sobre todo de la carne procesada, bien podríamos establecer una correlación con el desarrollo de hábitos y conductas perjudiciales para la salud; habitualmente las personas que comen mayor cantidad de productos cárnicos consumen un porcentaje menor de verduras y frutas, ingieren mayor cantidad de sal y de grasas no saludables (y, en países como EEUU, grasas trans hasta su reciente prohibición), realizan menos ejercicio físico e incluso tienen hábitos tóxicos como fumar o beber alcohol. En "Red Meat Consumption and Mortality. Results From 2 Prospective Cohort Studies" de An Pan y colaboradores se recogieron los datos de más de 37000 varones y 83000 mujeres y se observó que variables como el consumo de tabaco o alcohol, las calorías diarias ingeridas, la incidencia de hipertensión arterial o el IMC eran mayores en el grupo que consumía mayores cantidades de carne (pulsar sobre imagen inferior para ampliar).


A simple vista no parece muy descabellado afirmar que aquellas personas que consumen mayores cantidades de carnes rojas tienen un estilo de vida y hábitos menos saludables que las personas que consumen cantidades sensiblemente menores. Esto no supone un problema en sí mismo ya que existe una cierta correlación entre hábitos de vida y el desarrollo de enfermedades cardiovasculares, patologías relacionadas con el síndrome metabólico y varios tipos de tumores, pero un acúmulo de demasiados factores de confusión reduce las posibilidades de aislar el verdadero papel de un elemento tan concreto como la carne en el incremento de riesgo de cáncer. Si a ello sumamos el hecho de que la gran mayoría de estudios encuentra incrementos de riesgo relativo ciertamente bajos y no estadísticamente significativos*, o que no existe a día de hoy una clara relación dosis-respuesta el escenario empieza a parecer bastante más complicado que un simple binomio "carne-cáncer".

*ACLARACIÓN: en Estadística se dice que el resultado de un estudio es estadísticamente significativo cuando es muy poco probable que pueda atribuirse al azar.

- Recogida de datos y sesgos en los estudios observacionales

Incluso algunos de los más exhaustivos meta-análisis de los que disponemos en los últimos años basan la recogida de información en exhaustivos cuestionarios de autorregistro, confiando en la memoria casi fotográfica de sus participantes (puedes revisar el cuestionario del estudio que acabamos de comentar) pero por desgracia estos cuestionarios no siempre son completados de la mejor forma por los participantes. En el análisis de tres cuestionarios de los Departamentos de Epidemiología y de Nutrición de la Facultad de Salud Pública de la Universidad de Harvard y de los Institutos Nacionales de Salud de la Fundación Médica de Boston se recogió una tendencia sistemática de los participantes a subestimar el consumo de carne, huevos y productos lácteos enteros; y a sobreestimar el consumo de vegetales, cereales integrales y productos lácteos desnatados entre otros.
Puede ocurrir también que las personas con una peor dieta sea más descuidados y se muestren más proclives a olvidar sus comidas o que algunos participantes del estudio modifiquen su comportamiento por el hecho de saber que están siendo estudiados. Estas situaciones reciben el nombre de sesgos, un tipo de error que puede ocurrir en cualquier estudio epidemiológico y del que ningún investigador, ni siquiera contando con el mejor de los diseños, puede escapar totalmente. No podemos entrar a valorar qué tipos ni en qué cuantía las distintas investigaciones empleadas en el informe de la IARC o en cualquier de los estudios que vamos a revisar acumulan sesgos, pero es necesario tener en cuenta que pueden existir algunos comportamientos particulares en los participantes de estudios relacionados con la nutrición que pueden restar valor a los resultados.

Mecanismos promotores de cáncer por consumo de carne

Comprender cómo la carne roja y la carne procesada pueden promover el desarrollo de cáncer requiere conocer qué mecanismos podrían estar implicados en este proceso; en todos ellos los procesos de digestión y absorción tienen un papel principal, lo que explica que la carne se haya relacionado principalmente con tumores del tracto digestivo. A continuación vamos a desarrollar brevemente algunos de estos mecanismos.

- Grupo hemo

El grupo hemo es una molécula de la familia de las porfirinas que contiene un átomo de hierro ferroso. Se encuentra unido a diversas proteínas entre las que destaca la hemoglobina, proteína encargada del transporte de oxígeno en la sangre de los mamíferos. 


El grupo hemo presenta beneficios para la salud (especialmente facilitar la absorción de hierro) pero en determinadas cantidades puede ejercer un efecto perjudicial. Las células intestinales metabolizan el anillo de porfirina en compuestos tóxicos que pueden dañar la mucosa del colon y estimular la proliferación celular. Por este motivo, algunos estudios muestran una correlación clara aunque débil con el consumo de hierro total y hierro hemo, y el desarrollo de cáncer colorrectal. Está especialmente presente en las carnes rojas y se trata de uno de los primeros mecanismos descritos como causa del incremento de riesgo de cáncer por consumo de este tipo de carne.

- Compuestos nitrogenados

Los compuestos nitrogenados son aquellos que contienen nitrógeno en su estructura. Una amplia variedad de estos compuestos como las nitrosaminas y los nitritos se ha relacionado con la génesis de distintos tipos de tumores gastrointestinales y otras localizaciones. Las nitrosaminas se forman  por la reacción de grupos nitroso (nitrógeno unido a oxígeno) con aminas presentes en los alimentos; su efecto en la producción de tumores en distintos animales (ratones de laboratorio, ganado bovino) es conocido desde hace años, y en humanos su ingesta se ha correlacionado con el desarrollo de tumores de tracto digestivo superior. Por su parte, los nitritos pueden ser sintetizados por bacterias a partir de reacciones de reducción de nitratos y están especialmente presentes en las conservas que han sido sometidos a procesos de ahumado, salazón o secado. En general, los compuestos nitrogenados no son exclusivos de productos cárnicos; también están presentes en el humo del tabaco y otros gases, e incluso forman parte de la saliva humana. A nivel del ADN producen alteraciones mediante daño oxidativo o dando lugar a reacciones de nitrosación y alquilación.

En individuos con gastritis atrófica la proliferación de bacterias que convierten los nitratos en nitritos debido la falta de ácido clorhídrico provoca un aumento de la concentración de compuestos nitrogenados a nivel del estómago, lo que podría ser un mecanismo que explique el incremento del riesgo de cáncer gástrico. Este mecanismo estaría detrás también de otras condiciones premalignas como la anemia perniciosa o las gastrectomías parciales (extirpación quirúrgica de una parte del estómago).

- Métodos de cocinado, aminas heterocíclicas e hidrocarburos policíclicos aromáticos

Factores como el método de cocinado, la temperatura o el tipo de aceite empleado durante la preparación de nuestros platos puede generar un efecto carcinógeno. En el caso concreto de las carnes existen dos grupos de moléculas que se han relacionado con un posible incremento del riesgo de desarrollar cáncer a nivel del tracto digestivo, las aminas heterocíclicas (HCA por sus siglas en inglés) y los hidrocarburos policíclicos aromáticos (PAH por sus siglas en inglés).

Las aminas heterocíclicas son compuestos nitrogenados derivados de algunas estructuras que forman parte de múltiples moléculas como la hemoglobina, la mioglobina y algunas vitaminas del complejo B y que se forman cuando determinados aminoácidos presentes en las carnes reaccionan a altas temperaturas con compuestos como la creatina. Es por ello que su presencia es mayor en las carnes sometidas a fritura, cocinadas con brasas o hechas en barbacoas y su concentración podría estar en relación directa tanto con la temperatura como con el tiempo de cocinado. Se las ha relacionado con ciertos tumores (colorrectal, pancreático, de mama) y con patologías neurológicas como la enfermedad de Parkinson aunque la mayor evidencia de sus efectos procede de estudios en animales expuestos a concentraciones entre 1.000 y 100.000 veces mayores que las ingeridas en humanos.


Los hidrocarburos policíclicos aromáticos son moléculas de carbono e hidrógeno que adoptan estructuras en anillo. Están presentes en un gran número de formas de vida basadas en el carbono, así como en el medio ambiente y en el medio interestelar (más del 20% de todo el carbono del universo se encuentra en forma de PAH). Los hidrocarburos policíclicos se forman cuando las grasas y jugos de la carne gotean sobre el fuego en el que ésta se está cocinando, y a través de las llamas se unen a la superficie de la carne, por eso son un elemento a tener en cuenta en las carnes muy hechas. A diferencia de las aminas policíclicas pueden estar presentes en cualquier elemento en relación con humos o procesos de combustión como los tubos de escape o las chimeneas. Ciertos compuestos de este grupo (como el recientemente descubierto PhIP) se han relacionado con el desarrollo de distintos tumores de aparato digestivo, páncreas, próstata o mama, sin embargo no se conoce la relación dosis-respuesta ni se ha determinado de forma clara el intervalo seguro de tiempo o temperatura de cocinado para estos procesos.


Aunque la fritura parece ser en sí misma un método perjudicial de cocinado no solo las altas temperaturas alcanzadas juegan un papel incrementando la cantidad de compuestos cancerígenos sino que los tipos de aceite empleados podrían ejercer su propio mecanismo. De hecho, los aceites vegetales de semillas, como el tan erróneamente alabado aceite de girasol, el aceite de maíz o el aceite de soja pueden generar compuestos con propiedades perjudiciales como algunos aldehídos, que incrementan el riesgo de demencia, patología cardiovascular y cáncer. 

- Carnitina y óxido de trimetilamina (TMAO)

La carnitina es un derivado de los aminoácidos lisina y metionina, sintetizada en el hígado y los riñones, que permite el transporte de ácidos grasos a la mitocondria para su metabolismo. Se ha empleado con fines terapéuticos en patología cardiovascular, distintos tipos de hipercolesterolemia y algunas demencias, además de como suplemento para incrementar la quema de grasa. La carnitina está normalmente presente en los tejidos musculares de los mamíferos por lo que cualquier persona que coma una ración de unos 200 gr de carne roja estará ingiriendo cerca de 150 mg de carnitina. Las bacterias residentes en el tracto digestivo pueden metabolizar la carnitina y transformarla en trimetilamina (TMA), que es absorbida y a través del torrente sanguíneo llega a hígado, donde se oxida a óxido de trimetilamina (TMAO). El TMAO se ha relacionado con el desarrollo de patología cardiovascular al promover un estado pro-inflamatorio y alterar el transporte de colesterol y la función de los ácidos biliares; en este escenario, no resulta extraño que también se la haya vinculado recientemente con el cáncer.



Los niveles de TMAO encontrados en la sangre de los individuos que ingieren carnitina no dependen exclusivamente de la cantidad ingerida en el momento, sino de lo habitual que los alimentos ricos en ésta son consumidos ya que la carnitina induce la selección de aquellas bacterias de nuestra microbiota que preferentemente la metabolizan. Es el caso de las bacterias del género Prevotella, con especial afinidad por la carnitina, y que son más abundantes en consumidores habituales de carne. Curiosamente Prevotella es también frecuente en personas con dietas altas en cereales, de forma que pueden encontrarse en altas concentraciones en individuos que siguen pautas de alimentación casi vegetarianas y que, a pesar de no consumir carne con asiduidad, sufren aumentos de TMAO tras ingerir carnitina de forma puntual.

- Neu5Gc

El último invitado a la "fiesta" es una molécula recientemente descubierta y de la que mucho se ha hablado y hablará en años venideros, el ácido N-glicolilneuramínico (Neu5Gc). Los ácidos siálicos (monosacáridos de 9 átomos de carbono) están ampliamente presentes en vertebrados y cumplen un importante papel en la transmisión nerviosa así como funciones inmunitarias. Los homínidos, como el resto de mamíferos, poseíamos la capacidad de sintetizar Neu5Gc pero hace unos 3 millones de años las enzimas encargadas de este proceso perdieron actividad y el Neu5Gc fue sustituido por N-acetilneuramínico (Neu5Ac), lo que pudo haber constituido un mecanismo de defensa contra ciertas especies Plasmodium (el agente causal de la malaria) hoy ya inexistentes.


Dada su similitud estructural con Neu5Ac (como puede verse en la imagen superior) nuestras células pueden incorporarlo cuando se consume en grandes cantidades y puesto que se trata de un antígeno extraño para el organismo nuestro sistema inmune reacciona ante él produciendo anticuerpos. En ciertos individuos y por factores no bien definidos (en el contexto de una posible alteración de la inmunidad) estos anticuerpos anti-Neu5Gc median procesos inflamatorios los cuales podrían tener cierta influencia en patologías como la hepatitis, las cirrosis hepática, la mononucleosis infecciosa, la artritis reumatoide o la lepra lepromatosa; además, se los ha relacionado con una capacidad para estimular poblaciones del infocitos B. Su mayor facilidad para incorporarse a tejidos en crecimiento o que experimentan una rápida angiogénesis bien podría explicar porqué en ratones se ha visto una mayor presencia de anti-Neu5Gc en tumores.

En este punto hacemos una pausa. Continuaremos la semana que viene haciendo un análisis en profundidad de la evidencia científica sobre el consumo de carne y su relación con distintos tipos de cáncer, y analizaremos en profundidad el informe de la IARC.





Bibliografía:

Armstrong B, Doll R. Environmental factors and cancer incidence and mortality in different countries, with special reference to dietary practices. Int J Cancer. 1975 Apr 15;15(4):617-31.

An Pan, PhD; Qi Sun, MD, ScD; Adam M. Bernstein, MD, ScD; Matthias B. Schulze, DrPH; JoAnn E. Manson, MD, DrPH; Meir J. Stampfer, MD, DrPH; Walter C. Willett, MD, DrPH; Frank B. Hu, MD, PhD. Red Meat Consumption and Mortality. Results From 2 Prospective Cohort Studies. Arch Intern Med. 2012;172(7):555-56


Frank B Hu, Eric Rimm, Stephanie A Smith-Warner, Diane Feskanich, Meir J Stampfer, Albert Ascherio, Laura Sampson, Walter C Willett. Reproducibility and validity of dietary patterns assessed with a food-frequency questionnaire. Am J Clin Nutr February 1999, vol. 69 no. 2 243-249

Geoffrey C. Marks, Maria Celia Hughes, Jolieke C. van der Pols. Relative Validity of Food Intake Estimates Using a Food Frequency Questionnaire Is Associated with Sex, Age, and Other Personal Characteristics. J. Nutr. February 2006, vol. 136 no. 2 459-465

Alexander DD, Cushing CA. Red meat and colorectal cancer: a critical summary of prospective epidemiologic studies. Obes Rev. 2011 May;12(5):e472-93.

Nadia M. Bastide, Fabrice H.F. Pierre, and Denis E. Corpet. Heme iron from meat and risk of colorectal cancer: a meta-analysis and a review of the mechanisms involved. Cancer Prev Res February 2011 4;177


Aloys L. A. Sesink, Denise S. M. L. Termont, Jan H. Kleibeuker, and Roelof Van der Meer. Red Meat and Colon Cancer. The Cytotoxic and Hyperproliferative Effects of Dietary Heme. Cancer Res November 15, 1999 59; 5704


Kabat GC, Miller AB, Jain M, Rohan TE. A cohort study of dietary iron and heme iron intake and risk of colorectal cancer in women. Br J Cancer. 2007 Jul 2;97(1):118-22.


Genkinger JM, Friberg E, Goldbohm RA, Wolk A. Long-term dietary heme iron and red meat intake in relation to endometrial cancer risk. Am J Clin Nutr. 2012 Oct;96(4):848-54.


Ute Nöthlings, Lynne R. Wilkens, Suzanne P. Murphy, Jean H. Hankin, Brian E. Henderson, Laurence N. Kolonel. Meat and Fat Intake as Risk Factors for Pancreatic Cancer: The Multiethnic Cohort Study. Journal of the National Cancer Institute, Vol. 97, No. 19, October 5, 2005


Paula Jakszyn, Carlos Alberto González. Nitrosamine and related food intake and gastric and oesophageal cancer risk: A systematic review of the epidemiological evidence. World J Gastroenterol. 2006 Jul 21; 12(27): 4296–4303.


Schlag P, Böckler R, Peter M. Nitrite and nitrosamines in gastric juice: risk factors for gastric cancer? Scand J Gastroenterol. 1982 Jan;17(1):145-50.


Joosen AM, Kuhnle GG, Aspinall SM, Barrow TM, Lecommandeur E, Azqueta A, Collins AR, Bingham SA. Effect of processed and red meat on endogenous nitrosation and DNA damage. Carcinogenesis. 2009 Aug;30(8):1402-7.


Sugimura T, Wakabayashi K, Nakagama H, Nagao M. Heterocyclic amines: Mutagens/carcinogens produced during cooking of meat and fish. Cancer Sci. 2004 Apr;95(4):290-9.


Elan D. Louisab, Wei Zhengc, Wendy Jiangc, Kenneth T. Bogend, Garrett A. Keating. Quantification of the Neurotoxic β-Carboline Harmane in Barbecued/Grilled Meat Samples and Correlation with Level of Doneness. J Toxicol Environ Health A. 2007 Jun;70(12):1014-9.


Wong KY, Su J, Knize MG, Koh WP, Seow A.. Dietary exposure to heterocyclic amines in a Chinese population. Nutr Cancer. 2005;52(2):147-55.


Ito N, Hasegawa R, Sano M, Tamano S, Esumi H, Takayama S, Sugimura T. A new colon and mammary carcinogen in cooked food, 2-amino-1-methyl-6-phenylimidazo[4,5-b]pyridine (PhIP). Carcinogenesis. 1991 Aug;12(8):1503-6.


John EM, Stern MC, Sinha R, Koo J. Meat consumption, cooking practices, meat mutagens, and risk of prostate cancer. Nutr Cancer. 2011;63(4):525-37.


Wei Zheng, M.D., Ph.D., Sang-Ah Lee, Ph.D. Well-done Meat Intake, Heterocyclic Amine Exposure, and Cancer Risk. Nutr Cancer. 2009; 61(4): 437–446.


Robert A. Koeth, et al. Intestinal microbiota metabolism of L-carnitine, a nutrient in red meat, promotes atherosclerosis. Nat Med. 2013 May; 19(5): 576–585.


Renata Micha, RD, PhD; Sarah K. Wallace, BA; Dariush Mozaffarian, MD, DrPH. Red and Processed Meat Consumption and Risk of Incident Coronary Heart Disease, Stroke, and Diabetes Mellitus. A Systematic Review and Meta-Analysis. Circulation. 2010 Jun 1;121(21):2271-83


Pam Tangvoranuntakul, Pascal Gagneux, Sandra Diaz, Muriel Bardor, Nissi Varki, Ajit Varki, Elaine Muchmore. Human uptake and incorporation of an immunogenic nonhuman dietary sialic acid. Proc Natl Acad Sci U S A. 2003 Oct 14; 100(21): 12045–12050.


Annie N. Samraja, Oliver M. T. Pearcea, Heinz Läublia, Alyssa N. Crittendena, Anne K. Bergfelda, Kalyan Bandaa, Christopher J. Gregga, Andrea E. Bingmana, Patrick Secresta, Sandra L. Diaza, Nissi M. Varkia, Ajit Varkia. A red meat-derived glycan promotes inflammation and cancer progression. Proc. Natl Acad. Sci. January 13, 2015 vol. 112no. 2 542-547


Varios datos han sido consultados en archivos de:
  • National Cancer Institute: http://www.cancer.gov/
  • Cancer Research UK: http://www.cancerresearchuk.org/

No hay comentarios:

Publicar un comentario