jueves, 26 de noviembre de 2015

Carne roja y cáncer. ¿Qué hay de cierto en la gran noticia del año? (3ª parte)

"SÍ, la carne causa cáncer...
SI no te comes tus verduras"
Sarah Ballantyne

A lo largo de estas semanas hemos hablado ampliamente sobre la carne roja y qué hay de cierto en las afirmaciones acerca de su relación con el desarrollo de cáncer. Puedes consultar los otros artículos de esta serie en los siguientes enlaces:

1ª parte - Conceptos generales y mecanismos promotores de cáncer
2ª parte - Evidencias científicas sobre el consumo de carne y cáncer

Para finalizar este tema, en la entrada de hoy comentaremos algunas estrategias de alimentación saludable con las que podríamos disminuir el riesgo de desarrollar cáncer.

Pautas de alimentación saludable

¿Podría el cáncer tener un manejo a través de estrategias nutricionales? De entrada sabemos que no existe una dieta que elimine por completo el riesgo de desarrollar cáncer ni tampoco alimentos capaces por sí mismos de curar este grupo tan complejo de enfermedades ya que para conseguir tamaño logro sería necesario caracterizar todos y cada uno de los factores promotores y protectores de estas enfermedades, sin embargo sí podemos valernos de las propiedades beneficiosas de determinados alimentos y el efecto que podrían tener para ayudarnos a mantener un buen estado de salud en el contexto de una dieta equilibrada y nutritiva.

- Historia del consumo de carne en la especie humana

La carne ha estado presente en la dieta de los homínidos desde tiempos inmemoriales y ha jugado un papel protagonista en el desarrollo y la supervivencia de la especie humana pero, si el consumo de carne es tan antiguo y estamos debidamente adaptados a su consumo, ¿cómo es posible que nos haga enfermar? Para entender la situación en  nuestros días y cómo las pautas de consumo actuales provocan enfermedad es necesario primero entender cómo se ha modificado la alimentación del ser humano a lo largo de la historia.

Los primeros homínidos, como el Australopitecus o el Homo habilis muy probablemente prefirieran el consumo de animales pequeños o incluso optaran por el carroñeo aprovechando los restos dejados por otros depredadores. Para las sociedades de cazadores-recolectores del Paleolítico tardío los grandes animales como bisontes o ciervos constituían una fuente importante de proteína y grasa de su dieta si bien no era su único alimento proteico, y es que el consumo variaba ampliamente en función de la topografía y la época del año. Las primeras evidencias de consumo de carne se remontan algo más de 2,5 millones de año en el pasado, habiéndose encontrado muescas y cortes realizados por herramientas primitivas sobre la superficie de los huesos de algunos animales, lo que demuestra que nuestros antepasados ya consumían carne casi 2 millones de años antes del descubrimiento del fuego.



Con la aparición de la ganadería en el Neolítico los patrones de consumo se modificaron, siendo más frecuente el consumo de reses y cerdos que de animales salvajes y, en general, más abundante el consumo de vegetales y cereales que de proteína animal.  La mayor facilidad para cultivar derivó en un creciente protagonismo de los alimentos vegetales, quedando la carne reservada a festividades o eventos populares o religiosos. Durante la Edad Media la carne era un alimento reservado a los estamentos más altos de la sociedad; además, distintas religiones impusieron sus particulares restricciones al consumo de carne como los ayunos cuaresmales en el Cristianismo o la prohibición de la ingesta de cerdo en el Islam.

Detalle de "La batalla entre don Carnaval y doña Cuaresma", óleo sobre tabla de Pieter Brueghel el Viejo.

La carne no retomaría el protagonismo en la alimentación huma hasta bien entrado el siglo XX. La producción global de carne era de menos de 50 toneladas anuales en 1950 y de 110 toneladas en 1975. En 2010 las cantidades se incrementaron por encima de las 275 toneladas, con Estados Unidos a la cabeza, gracias a los nuevos mecanismos de crianza intensiva  y la conversión de amplios terrenos forestales en pastos. La producción de carne bien podría haber alcanzado el límite de la sostenibilidad, llegando a un punto en que los recursos del planeta se ven comprometidos por el modelo actual.

- Consumo de carne en la actualidad y su modelo de producción

El ciclo natural de vida de los animales resulta incompatible con el cumplimiento de las demandas de la población, lo que obliga a someter a los animales a unas condiciones extremas para disponer de la mayor cantidad de producto en el menor tiempo posible. Los animales son criados en instalaciones cerradas bajo regímenes de alimentación intensiva a base de piensos de baja calidad que nada tienen que ver con su alimentación fisiológica; algunos países (no así la Unión Europea) permite el uso de hormonas y otros tratamientos para acelerar el crecimiento de los animales.


Las condiciones de hacinamiento no solo empeoran por sí mismas la calidad de la carne, sino que promueven el desarrollo de enfermedades que requieren tratamientos farmacológicos agresivos, cuyos restos pueden estar presentes en el producto final y llegar a repercutir en la salud del consumidor; además, el uso indiscriminado de antibióticos en los últimos años está dando lugar a un incremento de cepas de bacterias resistentes como Clostridium difficile, Salmonella o Escherichia coli, causantes de intoxicaciones, toxiinfecciones alimentarias y otras patologías. Es por ello que en la actualidad la Comisión Europea debate una nueva normativa que prohíba definitivamente el uso de antibióticos en animales sanos (con fines profilácticos), especialmente cuando se trata de antibióticos usados en humanos.

Muchos productos cárnicos son tratados con distintos aditivos para mejorar sus propiedades organolépticas, hacerlo más atractivos visualmente y alargar su caducidad; algunos de estos aditivos, como las sales sódicas o potásicas (E 249-252) son nitritos, los cuales hemos visto que constituyen un factor de riesgo de enfermedades del tracto digestivo incluida la patología tumoral.


En este escenario, bien podríamos decir que la distinción entre carne natural y procesada está cuanto menos algo difuminado y que más allá de clasificaciones fútiles la calidad de la carne es un factor a tener cada vez más en cuenta.

- La crianza de los animales como garantía de calidad

La preocupación por la calidad de la carne se está incrementando estos últimos años y los consumidores son cada vez más conscientes que la forma de cría de los animales puede jugar un papel importante en la calidad final de la carne, haciendo de ésta una opción más saludable. No obstante, antes de continuar resulta oportuno hacer un recordatorio: todos los mecanismos y sustancias supuestamente implicados en el desarrollo de cáncer (el hierro hemo, la carnitina o el Neu5Gc) están presentes en estas carnes y, si bien la correcta alimentación del animal hace al producto más saludable, no lo libra de sus posibles efectos nocivos.

La carne de animales criados en pasto (ostente o no el sello ecológico, tema que bien valdría para una entrada propia) presenta múltiples y cada vez más estudiados beneficios para la salud. Uno de ellos sería el mejor perfil de sus grasas; la carne de terneras alimentadas en pasto contienen mayor cantidad de ácidos grasos omega-3 y menos omega-6, lo que contribuye a reducir y controlar los procesos inflamatorios. También es mayor su cantidad de algunos micronutrientes como los carotenoides (precursores de la vitamina A), vitamina E, antioxidantes, luteína (que podría tener efectos quimioprotectores frente a ciertas sustancias carcinogénicas) o ácido linoleico conjugado (que actúa contra los radicales libres y puede inhibir el crecimiento de células tumorales).

- Microbiota y cáncer

Los nutrientes procedentes de los alimentos son una herramienta básica para las bacterias de la flora intestinal. Algunas poblaciones bacterianas se nutren de alimentos como los ácidos grasos de cadena corta o los almidones resistentes, y contribuyen a mantener el correcto funcionamiento de la mucosa del colon; otras generan toxinas y pueden acarrear patología.


La dieta influye en la diversidad de la microbiota, teniendo no solo un efecto directo sino indirecto a través de ésta, en múltiples condiciones y patologías, como el correcto funcionamiento de la barrera de permeabilidad y la absorción de nutrientes, el sobrepeso, las patologías del espectro inflamatorio e incluso el cáncer. Es por ello que en los últimos años está creciendo el interés sobre el estudio de la microbiota y su relación con la salud y la enfermedad humanas. Por su impacto y gravedad, se ha comenzado a investigar qué relación podría existir entre la flora bacteriana intestinal y el cáncer colorrectal, habiéndose documentado recientemente algunos hallazgos de interés. En individuos con este tipo de cáncer se ha comprobado una menor presencia de Clostridia y un incremento de Fusobacterium y Porphyromonas, aunque el papel de estas especies bacterianas no ha sido plenamente caracterizado. Otra bacteria que suscita interés es Prevotella, la cual tendría relación con el efecto carcinogénico de la carnitina y su metabolito el TMAO. Un hallazgo interesante es que la actividad de esta bacteria suele ir de la mano con la de otra, Bacteroides; aquellos individuos que poseían una menor cantidad de cepas de Prevotella y mayor abundancia de Bacteroides producían menores cantidades de TMAO tras ingesta de carne, lo que vendría a significar no solo el papel deletéreo de la primera sino también el papel protector de la segunda.

¿Podríamos influir mediante la dieta en las poblaciones bacterianas de nuestro intestino y, a través de ellas, mejorar nuestra salud? Es muy probable que la respuesta sea afirmativa, lo que explica el creciente interés de la comunidad científica en las sustancias con efecto pro- y prebiótico. 

Los probióticos son productos que contienen microorganismos vivos. Los extractos de leche fermentada con Lactobacillus bulgaricus y Streptococcus thermophilus son efectivos en la neutralización de ciertos factores de riesgo para carcinogénesis en colon. Ciertas cepas como Saccharomyces boulardii y Enterococcus faecium SF 68 se han usado con éxito en diarreas infecciosas, y actualmente hay ensayos que plantean su utilización en síndrome de intestino irritable, como coadyuvante en la infección por H. pylori o incluso con vistas a reducir el riesgo de cáncer de colon. Las bifidobacterias, naturalmente presentes en la microbiota colónica (representan hasta el 25% en sujetos sanos) han mostrado eficacia como agentes probióticos en una amplia gama de desórdenes digestivos en animales y humanos, desde infecciones hasta adenomas y cáncer de colon y, aunque actualmente solo disponemos de resultados preliminares, ciertas bifidobacterias tendrían un efecto protector frente a efectos carcinógenos derivados de otras bacterias patógenas. 

Los prebióticos son una serie de alimentos no digeribles (generalmente hidratos de carbono) que sirven de nutrientes para la microbiota intestinal y potencian sus efectos, como los almidones resistentes (que comentaremos a continuación). La ingesta de prebióticos promueve la producción de altas concentraciones de ácidos grasos de cadena corta, que pueden actuar controlando la proliferación y diferenciación de las células de la mucosa colónica, reduciendo así el riesgo de cáncer. Se ha visto que las dietas bajas en almidones procedentes de los cereales y ricas en verduras, frutas y ciertas fibras insolubles (como los arabinoxilanos) promueven el crecimiento de ciertos tipos de bacterias como Bacteroides, Bifidobacteria o Roseburia, lo que generaría un cierto mecanismo protector y podría tener efectos hipolipemiantes, anti-inflamatorios y anti-obesogénicos gracias a su impacto en la microbiota intestinal.

- Posible papel preventivo del almidón resistente en la génesis de tumores

Los almidones resistentes abundan en tubérculos y cereales; pueden consumirse, por ejemplo, a través de las patatas cocinadas y posteriormente enfriadas, el plátano macho o en forma de fécula de patata (100% almidón resistente). La carne roja y el almidón resistente podrían tener efectos opuestos en la promoción del cáncer colorrectal; el hierro hemo y las aminas heterocíclicas alteran la expresión celular y pueden incrementar su tasa de proliferación, mientras que el butirato (producido por las bacterias al metabolizar los almidones) reduciría la proliferación, disminuyendo las concentraciones de ARN de oncogenes. La administración de almidón resistente también fomenta el incremento de cepas de bacterias con efectos beneficiosos, como algunos Clostridia, Lactobacillus o Ruminococci.

Bifidobacterias alimentándose de un gránulo de almidón resistente (Bird A. R. y col.)

- Propiedades preventivas de la restricción calórica y el ayuno intermitente

Durante millones de años, nuestros ancestros dependieron exclusivamente de la disponibilidad de los alimentos en su medio para proveerse el alimento que necesitaban. Es por ello que durante épocas de escasez, ser capaz de sobrevivir con una cantidad reducida de alimento era una clara ventaja. De hecho, diversas investigaciones desde hace más de 100 años subrayan los posibles efectos terapéuticas de la restricción calórica, que podría ayudar a prolongar la vida y la salud de diversos animales y del ser humano;

La restricción calórica tiene propiedades preventivas en el desarrollo del cáncer: inhibe o ralentiza el crecimiento de células tumorales, regula y potencia las acciones del sistema inmunitario, minimiza los efectos tóxicos de muchos tratamientos quimioterápicos y reduce las concentraciones de factores de crecimiento, citoquinas pro-inflamatorias y radicales libres que dañan el ADN.


Actualmente disponemos de distintas estrategias de ayuno intermitente que permiten reproducir  de una u otra forma estas ventajas, por ejemplo, el ayuno en días alternos (alternate-day fasting), que ha demostrado tener los mismos efectos que una restricción calórica mantenida.

- Propiedades de algunas especias parar cocinar la carne

Algunas especias podrían tener propiedades beneficiosas reduciendo el riesgo de cáncer asociado a la ingesta de carne. Ya hemos hablado de la importancia de los métodos de cocinado y cómo estos podrían producir sustancias con efecto carcinógeno, como las aminas heterocíclicas pero también existen ciertos alimentos que pueden neutralizar sus efectos. Ciertas especias son históricamente reconocidas por sus propiedades curativas, lo que las ha llevado a ser estudiadas para intentar determinar sus propiedades.

Uno de los ejemplos más reconocidos es el romero, que contiene una gran cantidad de sustancias bioactivas como los ácidos carnósico y rosmarínico, antioxidantes y que han demostrado ser capaces de inhibir la proliferaciones de células tumorales en tumores de próstata, de mama, microcítico de pulmón o de piel. También otras especias como el azafrán, tan usado en la cocina española, tienen propiedades antitumorales. Es el caso de la cúrcuma, que puede inhibir la formación de aminas heterocíclicas.


Otro método de reducir la concentración de sustancias perjudiciales es el marinado de las carnes. Marinar con limón o ajo ayuda a reducir los niveles de aminas heterocíclicas gracias al efecto antioxidante de algunas de sus sustancias bioactivas. Marinar con vino e incluso con cerveza también puede colaborar en este proceso.


También es importante saber elegir las grasas usadas para cocinar. A pesar la injustificada popularidad de los aceites de semillas vegetales (como el erróneamente alabado aceite de girasol), el aceite de oliva, protagonista de la dieta mediterránea, es, junto al aceite de coco, el único aceite válido para el cocinado. El estudio PREDIMED ha demostrado que el consumo de aceite de oliva virgen extra se asocia a una reducción de riesgo de desarrollar cáncer de mama, otro motivo más para esforzarnos en recuperar una dieta mediterránea original rica en grasas saludables y alejada de las dietas bajas en grasas con cereales como únicos protagonistas

- Las verduras, garantía de salud

Las últimas protagonistas de nuestra historia son quizás la más importante y poderosa arma contra los efectos promotores de cáncer. Hablamos, como no podía ser de otra manera, de los vegetales. Las plantas han estado presentes en la dieta humana desde tiempos inmemoriales y han jugado un papel importante como fuente de vitaminas, minerales y otros múltiples compuestos saludables, cuyas propiedades apenas empezamos a conocer. En el caso concreto de la carne y las sustancias en ella contenidas que podrían promover una posible carcinogénesis parece que uno por uno, estos mecanismos pueden ser contrarrestados por diversos elementos del reino vegetal.


Cenar un entrecot de ternera ya no parece tan mala idea, al menos si está acompañado por una ensalada con brotes verdes aliñada con aceite de oliva y limón

La clorofila, pigmento de las plantas, es una potente herramienta para neutralizar los efectos del hierro hemo. La clorofila (izquierda de la imagen) es también una porfirina en cuyo centro contiene magnesio. A nivel del colon anula los mecanismos citotóxicos del grupo hemo (derecha de la imagen) y contrarresta los efectos de sus metabolitos.


Son varias las sustancias presentes en vegetales, como algunos polifenoles o la vitamina C también han demostrado reducir la toxicidad mediada por hemo. En el caso del ácido ascórbico, muchas veces se añade durante el procesamiento de algunos productos ya que también inhibe la formación de compuestos nitrosos.

Las crucíferas, como la col o el brócoli, contienen distintas sustancias denominadas índoles que poseen propiedades quimioprotectoras: promueven reacciones detoxificantes y reducen la acción de los hidrocarburos policíclicos y las aminas heterocíclicas.


Brócoli Romanesco (arriba, derecha) y coliflores de distinto color

Otros elementos que pueden formar parte de nuestros platos (aunque no sean estrictamente un vegetal) son las setas; parte del cuerpo de la seta Boletus edulis contiene una sustancia con capacidad para reducir sustancias nitrogenadas. Es una seta ampliamente utilizada en la cocina china, y sus extractos se han mostrado eficaces en el tratamiento de la intoxicación por nitritos.

Gran variedad de verduras tienen propiedades antitumorales, como el licopeno del tomate o la capsaicina de los pimientos picantes. Muchos y variados son los motivos que deberían animarnos a dar color y frescura a todos nuestros platos mediante ensaladas, verduras asadas, al vapor o la plancha. 


Ahora entendemos la insistencia de nuestras madres cuando nos decían aquello de "cómete las verduras"

Reflexión final y una llamada al sentido común

Los que me conocéis sabéis que suelo criticar a menudo esa actitud de "todo en su justa medida" o "la dosis hace al veneno", esos recursos que tanto suelen escucharse en el mundo de la alimentación. Pues bien, ha llegado el momento de que yo también me una a ellos en esta particular ocasión y haga una llamada a la cordura y la normalidad en un tema muy serio y que no podemos tomarnos a la ligera, ya que estamos ante un asunto sin duda complejo y del que aún queda mucho por estudiar, por lo que dar una opinión certera y unidireccional es prácticamente imposible.

Todos recordamos el furor con el que se recibió el informe de la IARC para la OMS sobre el riesgo de cáncer y el consumo de carne roja y la gran cantidad de reacciones que suscitó por parte de defensores a ultranza y detractores del consumo de carne, dando lugar más bien a una guerra de ideologías que a un debate científico. No olvidemos que la ciencia es ajena a las opiniones personales de cada uno y, conflictos de intereses aparte, los resultados de una investigación científica pretenden mejorar la salud de la población, si bien lo primero y principal es que esta población desee mejorar. Es curioso que, ante una afirmación tan alarmante como "la carne podría provocar cáncer" las redes sociales se llenaran de comentarios de mofa, chistes fáciles (algunos bastante irreverentes por cierto) y personas diciendo que seguirán comiendo carne de todas formas. A mí, en cambio, no me parece un tema para tomarse a risa.


Que la gente continúe comiendo carne (lo cual es perfectamente seguro) no supone un gran problema, lo que sí supone un problema es que cuando nutricionistas y médicos decimos que productos como la bollería industrial y los azúcares simples son tan nocivos para la salud (y la OMS se lleva posicionando en ese sentido desde 2003) se reacciona con igual mofa y burla por parte de la gente como ha ocurrido en esta ocasión con las carnes, si bien me temo que el azúcar sí puede provocar numerosos y graves problemas de salud.

Más lejos han llegado algunos que, bajo un aura de supuestos expertos modernizados se han dedicado a realizar sus particulares análisis sobre este asunto, desplegando sus dotes de estadistas para justificar porqué 40 años de estudios sobre los posibles efectos perjudiciales del consumo de carne no son válidos y toda la comunidad científica está equivocada. Yo, sin ir más lejos, he señalado varias veces en este artículo que existen limitaciones en los estudios observaciones, sin embargo, hagamos una reflexión profunda para todos aquellos que piensan que los ensayos clínicos controlados y aleatorizados son la única forma de hacer ciencia. Ante una enfermedad como el cáncer, multifactorial, con largos periodos de evolución y graves consecuencias en el estado de salud e incluso la supervivencia de los individuos, no parece posible hacer una gran cantidad de ensayos clínicos, por lo que debemos recurrir a otras estrategias, como son los estudios epidemiológicos en grandes grupos de población sumados a estudios en modelos animales para intentar afinar ciertos mecanismos etiopatogénicos, y no es algo que podamos menospreciar, porque también así se hace ciencia.


Se está empezando a tomar por norma, especialmente en ciertos sectores de la sociedad, que cualquier estrategia o recomendación que parta de las autoridades sanitarias carece de utilidad, lo cual puede llevar a una actitud negativista peligrosa y una mirada parcial de la realidad. Me pregunto dónde está la línea entre cuestionar con espíritu crítico las recomendaciones nutricionales oficiales y descartar todo aquello que a cada uno le parezca que no está acorde con sus gustos personales.

Para los que defendemos una alimentación basada en "comida real" donde  los alimentos naturales deben ser protagonistas, las recomendaciones de reducir (o idealmente eliminar) la comida basura no son nuevas y la carne procesada siempre ha estado a medio camino entre lo permitido y lo prohibido, no quizás desde el punto de vista científico, pero sí para la opinión pública. A lo largo de esta entrada he intentado explicar, entre otras muchas cosas, qué tipos de productos cárnicos podemos consumir sin preocupación y qué tipos deben hacer saltar nuestras alarmas, si bien la decisión final depende de cada uno; en lo que a mí y a mi forma de entender la alimentación respecta, jamás oiréis tomarme a la ligera el tema de los derivados cárnicos y muy pocas veces considero admisible que estos productos puedan tener un lugar en nuestra dieta. Además, dado que toda dieta saludable debe basarse en la mayor variabilidad posible de fuentes nutritivas, la carne roja no es sino que otro actor más dentro del complejo escenario de la alimentación humana, sin un peso mayor o menor que carnes blancas, pescados o huevos (por citar las principales fuentes de proteína).


El mensaje para llevar a casa es que hay cosas que no estamos haciendo bien. Nuestro estilo de vida no es el correcto y eso tiene consecuencias directas en nuestras salud. El tema de fondo no es que la carne provoque cáncer sino que nuestros hábitos se alejan cada vez más del ideal de salud. ¿Sabíais que el incremento riesgo de padecer cáncer asociado a una dieta pobre en vegetales o a unos hábitos sedentarios es similar al riesgo por consumir carnes procesadas? ¿O que la obesidad también se considera factor de riesgo para el desarrollo de múltiples enfermedades, entre ellas algunos tipos de cáncer? La realidad es que sólo mediante un análisis profundo de nuestras costumbres y hábitos podemos llegar a entender el pobre estado de salud de la población actual y actuar en consecuencia. La búsqueda de factores de riesgo (sea la carne, los contaminantes ambientales o cualquier otro elemento) es imprescindible, pero es solo el primer paso para poder llevar una vida saludable.





Bibliografía:

Lawrie, R. A.; Ledward, D. A. (2006). Lawrie’s meat science (7th ed.). Cambridge: Woodhead Publishing Limited.

Milton K (1987) Primate diets and gut morphology: Implications for hominid evolution. En: Harris M, Ross EB. Food and evolution: Toward a theory of human food habits. Philadelphia: Temple University.

Aiello LC, Wheeler P (1995) The expensive-tissue hypothesis: The brain and the digestive system in human and primate evolution.

FAOSTAT. (Statistical database of the Food and Agriculture Organization of the United States. Methods and Standards.

Drigo I, Mazzolini E, Bacchin C, Tonon E, Puiatti C, Bano L, Spigaglia P, Barbanti F, Agnoletti F. Molecular characterization and antimicrobial susceptibility of Clostridium difficile isolated from rabbits raised formeat production. Vet Microbiol. 2015 Oct 22. 

Choi D, Chon JW, Kim HS, Kim DH, Lim JS, Yim JH, Seo KH. Incidence, Antimicrobial Resistance, and Molecular Characteristics of Nontyphoidal Salmonella Including Extended-Spectrum β-Lactamase Producers in Retail Chicken Meat. J Food Prot. 2015 Nov;78(11):1932-7. doi: 10.4315/0362-028X.JFP-15-145.

Rasmussen MM, Opintan JA, Frimodt-Møller N, Styrishave B. Beta-Lactamase Producing Escherichia coli Isolates in Imported and Locally Produced Chicken Meat from Ghana. PLoS One. 2015 Oct 13;10(10):e0139706. 

Proposal for a regulation of the european parliament and of the council on veterinary medicinal products. Brussels, 10.9.2014 com(2014) 558 final 2014/0257(cod)

Proposal for a regulation of the european parliament and of the council on the manufacture, placing on the market and use of medicated feed and repealing Council Directive 90/167/EEC. Brussels, 10.9.2014 COM(2014) 556 final 2014/0255 (COD)

A. J. McAfee , E. M. McSorley, G. J. Cuskelly, A. M. Fearon, B. W. Moss, J. A. M. Beattie, J. M. W. Wallace, M. P. Bonham, J. J. Strain. Red meat from animals offered a grass diet increases plasma and platelet n-3 PUFA in healthy consumers. British Journal of Nutrition (2011), 105, 80–89

Prache S, Priolo A, Grolier P. Persistence of carotenoid pigments in the blood of concentrate-finished grazing sheep: its significance for the traceability of grass-feeding. J Anim Sci. 2003 Feb;81(2):360-7.

Reynoso-Camacho R, González-Jasso E, Ferriz-Martínez R, Villalón-Corona B, Loarca-Piña GF, Salgado LM, Ramos-Gomez M. Dietary supplementation of lutein reduces colon carcinogenesis in DMH-treated rats by modulating K-ras, PKB, and β-catenin proteins. Nutr Cancer. 2011;63(1):39-45. 

Daley CA, Abbott A, Doyle PS, Nader GA, Larson S. A review of fatty acid profiles and antioxidant content in grass-fed and grain-fed beef. Nutr J. 2010 Mar 10;9:10.

Miller A, Stanton C, Murphy J, Devery R. Conjugated linoleic acid (CLA)-enriched milk fat inhibits growth and modulates CLA-responsive biomarkers in MCF-7 and SW480 human cancer cell lines. Br J Nutr. 2003 Nov;90(5):877-85.

Amarù DL, Field CJ. Conjugated linoleic acid decreases mcf-7 human breast cancer cell growth and insulin-like growth factor-1 receptor levels. Lipids. 2009 May;44(5):449-58.

O'Keefe SJ. Nutrition and colonic health: the critical role of the microbiota. Curr Opin Gastroenterol. 2008 Jan;24(1):51-8.

Jiyoung Ahn, Rashmi Sinha, Zhiheng Pei, Christine Dominianni, Jing Wu, Jianxin Shi, James J. Goedert, Richard B. Hayes, and Liying Yang. Human Gut Microbiome and Risk for Colorectal Cancer. J Natl Cancer Inst. 2013 Dec 18; 105(24): 1907–1911.

Kostic AD et al. Genomic analysis identifies association of Fusobacterium with colorectal carcinoma. Genome Res. 2012 Feb;22(2):292-8.

Ahn J, Sinha R, Pei Z, Dominianni C, Wu J, Shi J, Goedert JJ, Hayes RB, Yang L. Human gut microbiome and risk for colorectal cancer. J Natl Cancer Inst. 2013 Dec 18;105(24):1907-11.

Iradj Sobhani , Julien Tap, Françoise Roudot-Thoraval, Jean P. Roperch, Sophie Letulle, Philippe Langella, Gérard Corthier, Jeanne Tran Van Nhieu, Jean P. Furet. Microbial Dysbiosis in Colorectal Cancer (CRC) Patients. PLOS One January 27, 2011

Ingrid Wollowski, Gerhard Rechkemmer, Beatrice L Pool-Zobel. Protective role of probiotics and prebiotics in colon cáncer. Am J Clin Nutr February 2001, vol. 73 no. 2 451s-455s 

Marteau PR, de Vrese M, Cellier CJ, Schrezenmeir J. Protection from gastrointestinal diseases with the use of probiotics. Am J Clin Nutr. 2001 Feb;73(2 Suppl):430S-436S.

C. Picard, J. Fioramonti, A. Francois, T. Robinson, F. Neant, C. Matuchansky. Review article: bifidobacteria as probiotic agents – physiological effects and clinical benefits. Alimentary Pharmacology & Therapeutics. Volume 22, Issue 6, pages 495–512, September 2005

Audrey M. Neyrinck, Sam Possemiers, Céline Druart, Tom Van de Wiele, Fabienne De Backer, Patrice D. Cani,Yvan Larondelle, Nathalie M. Delzenne. Prebiotic Effects of Wheat Arabinoxylan Related to the Increase in Bifidobacteria, Roseburia and Bacteroides/Prevotella in Diet-Induced Obese Mice. PLoS One. 2011; 6(6): e20944.

Judy Peres. Resistant Starch May Reduce Colon Cancer Risk From Red Meat. JNCI J Natl Cancer Inst (2014) 106(10)

Karen J. Humphreys, et al. Dietary Manipulation of Oncogenic MicroRNA Expression in Human Rectal Mucosa: A Randomized Trial. Cancer Prev Res August 2014 7;786

Richard K. Le Leu, et al. Butyrylated starch intake can prevent red meat-induced O6-methyl-2-deoxyguanosine adducts in human rectal tissue: a randomised clinical trial. Br J Nutr. 2015 Jul 28; 114(2): 220–230.

Bird AR, Brown IL, Topping DL. Starches, resistant starches, the gut microflora and human health. Curr Issues Intest Microbiol. 2000 Mar;1(1):25-37.

Solat Eslami, Zahra Barzgari, Negar Saliani, Nazli Saeedi, Abolfazl Barzegari. Annual Fasting; the Early Calories Restriction for Cancer Prevention. Bioimpacts. 2012; 2(4): 213–215.

Krista A Varady, Marc K Hellerstein. Alternate-day fasting and chronic disease prevention: a review of human and animal trials. Am J Clin Nutr July 2007 vol. 86 no. 1 7-13

Christine M. Kaefer and John A. Milner. Chapter 17: Herbs and Spices in Cancer Prevention and Treatment. En: Benzie IFF, Wachtel-Galor S, editors. Herbal Medicine: Biomolecular and Clinical Aspects. 2nd edition. Boca Raton (FL): CRC Press; 2011.

Puangsombat K, Jirapakkul W, Smith JS. Inhibitory activity of Asian spices on heterocyclic amines formation in cooked beef patties. J Food Sci. 2011 Oct;76(8):T174-80.

Armindo Melo, Olga Viegas, Catarina Petisca, Olívia Pinho, Isabel M. P. L. V. O. Ferreira. Effect of Beer/Red Wine Marinades on the Formation of Heterocyclic Aromatic Amines in Pan-Fried Beef. J. Agric. Food Chem., 2008, 56 (22), pp 10625–10632

Smith JS, Ameri F, Gadgil P. Effect of marinades on the formation of heterocyclic amines in grilled beef steaks. J Food Sci. 2008 Aug;73(6):T100-5.

Estefanía Toledo M D, et al. Mediterranean Diet and Invasive Breast Cancer Risk Among Women at High Cardiovascular Risk in the PREDIMED TrialA Randomized Clinical Trial. JAMA Intern Med. 2015;175(11):1752-1760.

Johan de Vogel, Denise S.M.L. Jonker-Termont, Esther M.M. van Lieshout, Martijn B. Katan, Roelof van der Meer. Green vegetables, red meat and colon cancer: chlorophyll prevents the cytotoxic and hyperproliferative effects of haem in rat colon. Carcinogenesis (2005) 26 (2):387-393.

Helena F. Balder, Johande Vogel, Margje C.J.F. Jansen, Matty P. Weijenberg, Piet A. van den Brandt, Susanne Westenbrink, Roelof van der Meer, R. Alexandra Goldbohm. Heme and Chlorophyll Intake and Risk of Colorectal Cancer in the Netherlands Cohort Study. Cancer Epidemiol Biomarkers PrevApril 2006 15; 717

Steven R Tannenbaum, John S Wishnok, and Cynthia D Leaf. Inhibition of nitrosamine formation by ascorbic acid. Am J Clin Nutr January 1991 vol. 53 no. 1 247S-250S

He YH, Schut HA. Inhibition of DNA adduct formation of 2-amino-1-methyl-6-phenylimidazo[4,5-b]pyridine and 2-amino-3-methylimidazo[4,5-f]quinoline by dietary indole-3-carbinol in female rats. J Biochem Mol Toxicol. 1999;13(5):239-47.

David G. Walters, Philip J. Young, Cynthia Agus, Mark G. Knize, Alan R. Boobis, Nigel J. Gooderham, Brian G. Lake. Cruciferous vegetable consumption alters the metabolism of the dietary carcinogen 2-amino-1-methyl-6-phenylimidazo[4,5-b]pyridine (PhIP) in humans. Carcinogenesis (2004) 25 (9):1659-1669.

Lee W. Wattenberg, William D. Loub. Inhibition of polycyclic aromatic hydrocarbon-induced neoplasia by naturally occurring indoles. CANCER RESEARCH 38, 1410-1413, May 1978.

Stephen Murray, Brian G. Lake, Stuart Gray, Anne J. Edwards, Christine Springall, Elizabeth A. Bowey, Gary Williamson, Alan R. Boobis, Nigel J. Gooderham. Effect of cruciferous vegetable consumption on heterocyclic aromatic amine metabolism in man. Carcinogenesis (2001) 22 (9):1413-1420.

Weiwei Zhang, Guoting Tian, Shanshan Feng, Jack Ho Wong, Yongchang Zhao, Xiao Chen, Hexiang Wang, Tzi Bun Ngb. Boletus edulis Nitrite Reductase Reduces Nitrite Content of Pickles and Mitigates Intoxication in Nitrite-intoxicated Mice. Sci Rep. 2015; 5: 14907.

No hay comentarios:

Publicar un comentario